Inversions support both parallel and location-specific adaptations in snail ecotypes

Inversionen unterstützen sowohl parallele als auch standortspezifische Anpassungen bei Schnecken-Ökotypen

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2026
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Abstract
Replicated hybrid zones between ecotypes established over environmental gradients provide an opportunity to study the genomic architecture of barriers to gene flow. The marine snail Littorina fabalis segregates locally into dwarf and large ecotypes over wave-exposure gradients on northwestern European shores. Previous work focusing on a hybrid zone in Sweden revealed strong genetic differentiation between the ecotypes, concentrated in 12 putative chromosomal inversions. Here we compare the Swedish hybrid zone with samples from France distributed across a similar wave-exposure gradient. Our aims were to test if similar exposure gradients promote parallel ecotype distributions and hybrid zones, and if similar genomic architectures contribute to divergence and adaptation across the gradients. Unpredictably, we found that the shell size cline was reversed in France compared to Sweden, with small individuals occupying the more sheltered end of the environmental gradient in Sweden but the more exposed end in France. We also observed a cline in shell colour in France, whereas nearly all Swedish snails were yellow. Using whole-genome sequencing, we found similar levels of genetic differentiation between ecotypes in both places. Most of the differences were accounted for by the same 15 inversions, and the arrangement clines showed similar associations to the wave-exposure gradient in both hybrid zones. These inversions were enriched in SNPs differentiating the ecotypes that were either specific to one hybrid zone or showed reversed cline patterns between zones. Genome-wide association studies (GWAS) detected significant associations between genomic regions within inversions and shell size in Sweden, while one inversion was associated with colour in France. Our results show that the same inversions play a dual role: they support ecotype differences across similar environmental gradients in distant locations while also habouring site-specific variation that contributes to local adaptation.
Replizierte Hybridzonen zwischen Ökotypen, die sich entlang von Umweltgradienten etabliert haben, bieten die Möglichkeit, die genomische Architektur von Genflussbarrieren zu untersuchen. Die Meeresschnecke *Littorina fabalis* differenziert sich an den Küsten Nordwesteuropas entlang von Wellenexpositionsgradienten lokal in Zwerg- und Großökotypen. Frühere Arbeiten, die sich auf eine Hybridzone in Schweden konzentrierten, wiesen eine starke genetische Differenzierung zwischen den Ökotypen nach, die sich auf 12 mutmaßliche chromosomale Inversionen konzentrierte. Hier vergleichen wir die schwedische Hybridzone mit Proben aus Frankreich, die entlang eines ähnlichen Wellenexpositionsgradienten verteilt sind. Unser Ziel war es zu überprüfen, ob ähnliche Expositionsgradienten parallele Ökotypenverteilungen sowie Hybridzonen begünstigen und ob ähnliche genomische Architekturen zur Divergenz und Anpassung entlang der Gradienten beitragen. Unerwarteterweise stellten wir fest, dass die Kline der Gehäusegröße in Frankreich im Vergleich zu Schweden gegenläufig war: Während kleine Individuen in Schweden das geschütztere Ende des Umweltgradienten besiedelten, nahmen sie in Frankreich das exponiertere Ende ein. Zudem beobachteten wir in Frankreich eine Kline der Gehäusefarbe, wohingegen nahezu alle schwedischen Schnecken gelb waren. Mittels Ganzgenomsequenzierung stellten wir an beiden Standorten ein ähnliches Maß an genetischer Differenzierung zwischen den Ökotypen fest. Der Großteil der Unterschiede ließ sich auf dieselben 15 Inversionen zurückführen, und die Klinen der Inversionsanordnungen wiesen in beiden Hybridzonen ähnliche Assoziationen mit dem Wellenexpositionsgradienten auf. Diese Inversionen waren angereichert mit ökotypendifferenzierenden SNPs, die entweder spezifisch für eine der Hybridzonen waren oder zwischen den Zonen gegenläufige Klinenmuster zeigten. Genomweite Assoziationsstudien (GWAS) deckten signifikante Assoziationen zwischen genomischen Regionen innerhalb von Inversionen und der Gehäusegröße in Schweden auf, während in Frankreich eine Inversion mit der Farbe assoziiert war. Unsere Ergebnisse zeigen, dass dieselben Inversionen eine Doppelrolle spielen: Sie stützen Ökotypenunterschiede entlang ähnlicher Umweltgradienten an weit voneinander entfernten Orten, während sie gleichzeitig standortspezifische Variationen bergen, die zur lokalen Anpassung beitragen.
Reference Key
openalex_W7169541101 Use this key to autocite in the manuscript while using SciMatic Manuscript Manager or Thesis Manager
Authors Basile Pajot, Thomas Broquet, Le Qin Choo, Pierre Barry, Rui Faria, Roger Butlin, Kerstin Johannesson, Alan Le Moan
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Journal journal of evolutionary biology
Year 2026
DOI
10.1093/jeb/voag060
URL
https://doi.org/10.1093/jeb/voag060
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